> （a）検索対象となっている実フォルダ（ひとつ、または複数）の情報に齟齬が発生している。

を仮定し、フォルダの修復を行ったところ、解消したように見え、しばらく観察を続けようと思います。

どうもありがとうございます。

ストレートな解決策を示せるわけではありませんが、リプライがないみたいなので......。

ご質問のような現象を自分は経験したことがありませんので、あくまで机上の一般論でしか語れませんが、何かしらの参考になることを期待して、関連しそうな事柄をいくつか挙げてみます。

ご承知のように、[検索フォルダ] は通常のフォルダとは異なる特殊なフォルダ（一種の仮想フォルダ）です。[検索フォルダ] に表示される未読件数は、検索対象として指定されている実フォルダ（ひとつ、または複数）に存在する未読数を合計したものである、というのが原則です。

[検索フォルダ] に表示される未読件数が不規則に乱れる場合、着目する対象として考えられるのは次の２つでしょうか。

（a）検索対象となっている実フォルダ（ひとつ、または複数）の情報に齟齬が発生している。
（b）検索フォルダのサマリー情報に齟齬が発生している。

（a）の場合、検索対象のフォルダに（本件では [受信トレイ] ？）に対し、[フォルダの修復] を実行してみてください。
基本的に未読・既読の情報は、メッセージの実データ内にある Thunderbird 独自ヘッダ（X-Mozilla-Status: など）に記録され、それがスレッドペインの表示を担う要約ファイル（*.msf）に反映されます。
これら複数のファイルにまたがる情報の整合性が乱れた場合、これを回復するのに [フォルダの修復] が使われます。
目的のフォルダを右クリックして [プロパティ] から開く [フォルダのプロパティ] 画面で、[一般情報] パネルの右下に [フォルダを修復] があります。

（b）[検索フォルダ] を更新してみてください。
[検索フォルダ] を右クリックして [プロパティ] を選択すると、[検索フォルダ xxxx のプロパティを変更] という画面が開きます。
[検索対象:] や検索条件を確認したあと、下部にある [更新] を実行してみてください。
（補足）
それでもだめなら、プロファイル内にある検索フォルダのサマリー情報（<検索フォルダ名>.msf）を直接削除するという方法もあります。

（その他）
IMAP の場合、検索対象をどのように設定しているかが影響してくるかもしれません。

（参考）
過去から現在まで同じプロファイルを長く使い続けてきた場合、表面化しないまま潜在的に不具合の芽が生じている場合があります。
質問の内容や環境条件は異なりますが、「未読件数の表示が狂う」という点に関しては、何かのヒントになるかもしれないので、次のトピック（とリンク先）も参考にしてみてください。
・迷惑メールの件数について
http://forums.mozillazine.jp/viewtopic.php?t=15872


とりあえず以上です。的外れな話になっていたらすみません。

受信トレイの下に検索フォルダをつくり、
[code]
受信トレイ(250)
▼フォルダ1
検索フォルダ11(125)
検索フォルダ12(100)
…
▼フォルダ2
検索フォルダ21(20)
…
[/code]
という形で利用しています。

この時、受信トレイがいっぱいになり(mboxのファイルサイズ上限)、メールの一部を別フォルダに移動して、受信トレイに最適化をかけました。

最適化後、各検索フォルダの未読件数が不正確になります(a)。次に、その検索フォルダを左クリックしてフォーカスをあてると、未読件数がゼロになります(b)。別のところにフォーカスを当てて、再度その検索フォルダにフォーカスをあてると、正しい未読件数が表示されます(c)。

(a)は、最適化の結果インデックスが不正になっている等で正しい動作かと考えたのですが、(c)になる前に(b)が起きるのがよくわかりません。

これは仕様でしょうか、または環境・設定の問題でしょうか。理想的には、アプリケーションを再起動などすることで、(c)の状態に持っていければと考えます。

Windows 7 Professional SP1, Thunderbird 38.5.1